Revista Cubana de Ciencias Forestales. 2023; enero-abril 11(1): e774.
Artículo original
Especies de hongos ectomicorrízicos en dos ecosistemas de la localidad Plan Café
Species of ectomycorrhizal fungi in two ecosystems of the Plan Café locality
Espécies de fungos ectomicorrízicos em dois ecossistemas da localidade do Plan Café
Yusniel Dago Dueñas1* , Katiuska Calzadilla Reyes1, María de los Ángeles Redonet Miranda1 , Ana Gloria Suarez Mesa1
1Universidad de Pinar del Río "Hermanos Saíz Montes de Oca". Pinar del Río, Cuba.
*Autor para la correspondencia: yusniel.dago@upr.edu.cu
Recibido:24/10/2022.
Aprobado:25/3/2023.
RESUMEN
El estudio se realizó con el objetivo de identificar las especies de hongos ectomicorrízicos en dos ecosistemas de la localidad Plan Café. Para la identificación de las especies de ectomicorrizas encontradas se emplearon claves dicotómicas. Se observaron las siguientes características morfológicas: forma del sombrero, tipo de pie, tipo de láminas, color y olor de la seta. Se identificaron tres especies comestibles (Calvatia gigantea (Batsch) Lloyd, Agaricus campestris (L.), Agrocybe Sp), una tóxica (Chlorophyllum molybdites (G. Mey.) Massee) y dos de poco valor culinario por su tamaño (Lactocollybia sp, Tetrapyrgos nigripes (Fr.) E. Horak). Estos resultados sugieren profundizar en la frecuencia y abundancia de las especies identificadas, así como en aspectos bioecológicos que sirvan de base para su aprovechamiento en las dos fincas en estudio.
Palabras clave: Láminas, sombrero, píleo, hábitat, sustrato.
ABSTRACT
The study was carried out with the objective of identifying the species of ectomycorrhizal fungi in two ecosystems of the Plan Café locality. Dichotomous keys were used to identify the ectomycorrhizal species found. The following morphological characteristics were observed: shape of the cap, type of foot, type of blades, color and odor of the mushroom. Three edible species (Calvatia gigantea (Batsch) Lloyd, Agaricus campestris (L.), Agrocybe Sp), one toxic (Chlorophyllum molybdites (G. Mey.) Massee) and two of little culinary value due to their size (Lactocollybia sp, Tetrapyrgos nigripes (Fr.) E. Horak). These results suggest going deeper into the frequency and abundance of the identified species, as well as into bioecological aspects that serve as a basis for their use on the two farms under study.
Keywords: Sheets, hat, cap, habitat, substrate.
SÍNTESE
O estudo foi realizado com o objetivo de identificar as espécies de fungos ectomicorrízicos em dois ecossistemas da localidade do Plan Café. Chaves dicotômicas foram usadas para identificar as espécies ectomicorrízicas encontradas. Foram observadas as seguintes características morfológicas: forma da tampa, tipo de pé, tipo de lamelas, cor e odor do cogumelo. Foram identificadas três espécies comestíveis (Calvatia gigantea (Batsch) Lloyd, Agaricus campestris (L.), Agrocybe Sp), uma tóxica (Chlorophyllum molybdites (G. Mey.) Massee) e duas de pouco valor culinário devido ao seu tamanho (Lactocollybia sp, Tetrapyrgos nigripes (Fr.) E. Horak). Estes resultados sugerem mais pesquisas sobre a freqüência e abundância das espécies identificadas, assim como sobre aspectos bioecológicos que poderiam servir de base para seu uso nas duas fazendas em estudo.
Palavras-chave: Laminae, tampa, pileus, habitat, substrato.
INTRODUCCIÓN
Los hongos son microorganismos presentes en los suelos, estos participan en la descomposición de materia orgánica, el reciclaje de nutrientes y la simbiosis hongo-planta. Esta relación ayuda a las plantas a obtener de forma más rápida el agua y los nutrientes que esta necesita asegurando un buen desarrollo de estas (Delgado et al., 2019). Entre las especies de hongos se encuentran las micorrizas, las cuales forman una asociación simbiótica entre raíces de plantas y el micelio de hongos del suelo (Salcido et al., 2020). Estas pueden clasificarse en endomicorrizas y ectomicorrizas; estas últimas se caracterizan por formar micelio externo y una red de Hartig entre las células de la raíz sin penetrar la pared celular (Salcido et al., 2020). Existen más de 5000 especies de ectomicorrizas que son en su mayoría de la clase Basidiomycetes, y alrededor de 3000 especies de angiospermas y gimnospermas con las cuales realizan simbiosis (Martínez et al., 2016).
La ausencia de ectomicorrizas afecta la supervivencia y el desarrollo de las plantas, pues ellas ayudan a la absorción de agua y nutrientes del suelo aumentando la tolerancia de las plantas a la acidez, a la toxicidad por metales pesados y las altas temperaturas del suelo, así como contribuye a la resistencia de enfermedades del sistema radicular (Salcido et al., 2020). De ahí la importancia de considerarlas como un parámetro de calidad de los ecosistemas, ya que son comunes en suelos moderadamente ácidos y ricos en materia orgánica, tanto en regiones boreales, templadas y tropicales (Galindo-Flores., 2015, Montoya, 2016). Siendo esta distribución de gran importancia para el ser humano pues los hongos son organismos cosmopolitas distribuidos en muchas regiones del mundo con mayor aparición en verano y otoño (Ramos y Mezas, 2017). Aunque la producción y dispersión de los hongos va a estar influenciada por algunos factores climáticos como la humedad, temperatura, velocidad del viento y presión atmosférica (Ramos y Mezas, 2017). Estos organismos son importantes para el ser humano pues contienen componentes que contribuyen a su valor nutricional, tales como proteínas, vitaminas y minerales (Beltrán-Delgado et al., 2021). Además, presentan fibra dietética y abundancia de aminoácidos esenciales, así como compuestos de interés terapéutico, que incluyen moléculas como polisacáridos (principalmente -D- glucanos), heteroglucanos, quitina, peptidoglucanos, proteoglucanos, lectinas y ácido ribonucleico, lactonas, fenoles, terpenoides y alcaloides, antibióticos y agentes quelantes de metales (Beltrán-Delgado et al., 2021).
Teniendo en cuenta lo antes planteado, se propone como objetivo identificar las especies de hongos ectomicorrízicos en dos ecosistemas de la localidad Plan Café.
MATERIALES Y MÉTODOS
Descripción de los escenarios utilizados en la investigación
La investigación tuvo como escenario la localidad de Plan Café ubicada en el Km 4 de la carretera de Puerta de Golpe perteneciente al municipio de Consolación del sur en Pinar del Río. En la localidad en estudio se muestrearon dos ecosistemas ubicados a los 22°46'27 latitud Norte 83°56'51" longitud Oeste. En los mismos, predomina el tipo de suelo Ferralítico Amarillento Lixiviado (Hernández et al., 2015), con pH de 3,86; 7,04; respectivamente.
Descripción del muestreo
En los dos ecosistemas se trazó una línea de 1 000 m2 muestreando cinco metros por cada lado de dicha línea para realizar la toma de muestras en los meses de febrero, marzo y abril debido a que en esta etapa es cuando se crean las condiciones para la aparición de los cuerpos fructíferos los cuales fueron trasladadas al laboratorio de microbiología para su posterior caracterización macromorfológica.
Identificación de las especies de hongos ectomicorrizicos en sistemas silvopastoriles
Para el estudio macromorfológico de los especímenes se siguió principalmente la metodología de Cifuentes et al. (1986). La determinación del material se hizo a través del uso de las claves dicotómicas o de guías García et al. (1998) y de fuentes especializadas como (Dessing et al., 2000).
Se realizó un censo de las plantas existentes en los dos ecosistemas tomando las características morfológicas de las mismas para determinar las especies presentes.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En la Tabla, se muestra que los dos ecosistemas evaluados presentan especies diferentes de plantas entre las cuales se pueden citar Roystonea regia Kunth, Dichrostachys cinérea, Acacia farnesiana Mill, Anacardium occidentale, Mangifera indica L, Ipomoea batatas; (L.) Lam, Zea mays L, Leucaena leucocephala Lam, Mimosa púdica L, Coffea arabica, Mangifera indica L, Citrus sinensis, Psidium guajava L, Samanea saman, Anacardium occidentale, Vigna unguiculata subespecie sesquipedalis, Morus alba L las cuales son empleadas en la alimentación humana y animal, jardinería, cercas vivas, construcción, medicina y como madera (Tabla 1).
Tabla 1. - Descripción de las especies de plantas en los ecosistemas de la localidad de Plan Café
Dentro de estas especies se pueden establecer que los requerimientos necesarios para el uso del mango aseguran la continuidad alimentaria mediante el aporte de vitaminas y minerales presentes en la fruta (Salazar y Castro, 2022). Además de la existencia de otras especies importantes para el consumo humano y en la construcción respectivamente como es la Vigna unguiculata subespecie sesquipedalis la cual, en términos nutricionales, son una gran fuente de proteína, además de ser ricos en minerales (especialmente hierro, zinc) y vitaminas (Dago, et al., 2021). Samanea saman y Roystonea regia Kunth los cuales según (Mora et al 2022) son utilizados como madera por la durabilidad que presentan determinando la misma mediante la diferencia del peso inicial y el peso final (Tabla 2).
Tabla 2. - Abundancia de las especies de plantas por ecosistemas de la localidad de Plan Café
En la Tabla 2. se muestra que las especies que mayor abundancia presentaron en los ecosistemas fueron Ipomoea batatas; (L.) Lam, Zea mays L para el uno y Vigna unguiculata subespecie sesquipedalis, Coffea arabica para el dos mostrando así que estos dos ecosistemas la mayor cantidad de especies cultivables son con fines agrícolas. Coincidiendo con (MERAZ, 2019) el cual plantea que la planta de maíz realiza una asociación con las micorrizas mejorando así la absorción de fosforo y la longitud total de la raíz.
Identificación de las especies de hongos encontradas en los dos ecosistemas de la localidad de Plan Café
Cuerpo fructífero: 55 cm; unido al suelo por rizomorfos.
Característica macroscópica diagnóstica
Fructificaciones de gran tamaño (puede llegar a medir hasta 65 cm), en forma de globo; a veces hendido lateralmente, sin pie, con la base unida al sustrato por especies de raicillas llamadas rizomorfos que tienden a endurecerse con el tiempo. La superficie externa (exoperidio) por lo general es lisa y de color blanco, se rompe en placas irregulares con la maduración (proceso denominado dehiscencia), dejando salir a las esporas. El interior (gleba), es blanco y compacto en su juventud, pasando a ser de color marrón a verde-amarillento y pulverulento en la madurez (Figura 1).
Figura 1. - Imágenes del cuerpo fructífero de Calvatia gigantea (Batsch) Lloyd
Este hongo presenta una fructificación de gran tamaño que puede llegar a medir hasta 65 cm, en forma de globo y de color blanco en su juventud, el cual presenta un modo de vida Saprofítico para esta especie (Barroetaveña et al., 2020). Esta especie puede encontrarse de forma solitaria o en pequeños grupos sobre el suelo (Verma et al., 2018).
Cuerpo fructífero: 5 - 10 cm de diámetro y 7 cm de longitud.
Característica macroscópica diagnóstica: el sombrero de forma globosa cuando joven, aplanándose con la madurez; de color blanco a blanquecino con ligeros tonos rosado castaños, de borde fibrilloso-flequeado (Barroetaveña et al., 2020).
Laminillas libres, apretadas, blanquecinas al principio, rápidamente de color rosado que, con la maduración, se tornan marrón casi negro. Pie cilíndrico, de color blanco con el píleo, macizo y sin escamas, fácilmente separable del sombrero. Tiene un anillo simple y ascendente blanquecino, que se va desprendiendo del sombrero con la maduración, coincidiendo con el oscurecimiento de las laminillas (Figura 2).
Figura 2. - Imágenes del cuerpo fructífero de Agaricus campestris (L.)
Álvarez et al 2021 encontró especies del género Agaricus asociadas a las familias Achatocarpaceae, Boraginaceae, Fabaceae, Nyctaginaceae y Polygonaceae presentaron durante las épocas de sequía y lluvia en México. Además, este género es simbionte obligado, de modo que la ausencia de las micorrizas afecta la supervivencia y el desarrollo de las plantas a las cuales se asocian (Salcido et al., 2020).
Cuerpo fructífero: 100-180 mm de diámetro.
Característica macroscópica diagnóstica
El Píleo de 100-180 mm; de carne escasa, sobre todo en el borde, firme; inicialmente de esférico a ovalado, después hemisférico, y finalmente extendido, tendiendo a ondularse o deformarse, algo deprimido, a veces con ligero mamelón obtuso en el disco, poco evidente; con el margen festoneado, inicialmente incurvado; cutícula fibrosa, no separable, blanquecina, crema, con tonos rosados más o menos pronunciados; dependiendo del grado de humedad, oscurece tomando tonos ocres o rojizos, con la manipulación o el roce; con numerosas placas grandes, planas, marrones o con tintes pardo-rojizos más oscuros en el centro, sobre fondo crema, detérsiles, que se desprenden con facilidad en la periferia, quedando solo restos más adheridos en la parte central.
Láminas, densas, con lamélulas cortas y largas; muy anchas, de hasta 15 mm de ancho; apretadas en los jóvenes y separadas al envejecer; color crema de joven, van tomando tonos verdosos con la maduración de las esporas, terminando de verde intenso a verde-azulado, sobre fondo grisáceo; arista ligeramente aserrada, con colora.
Estípite, 80-120 x 10-15 mm; esbelto, fistuloso; cilíndrico, generalmente curvado, ligeramente atenuado en el ápice, y con ensanchamiento en la base, subbulbosa o bulbosa; con estrías poco profundas; al principio blanco, oscureciendo con la edad, la manipulación o en tiempo seco, hasta tomar tonos cafés con leche o rojizos, más oscuro en las estrías, algo más claro hacia el ápice.
Anillo, amplio, membranoso, doble, al principio enfundado y excedente, después móvil; flocoso en la parte alta, formado por placas planas en la zona baja; blanquecino en la parte superior, marrón o pardo-rojizo en la parte inferior.
Carne, escasa, firme; al principio blanca, adquiere tintes ocráceos al corte, más intensamente en la zona alta del píleo, menos acusado cuanto más al borde, en el estipe el cambio de color es más homogéneo, solo en la base se aprecian tonos más rojizos; olor agradable, recuerda a la bollería (magdalena, galleta); sabor rafanoide, algo picante y amargo, esta sensación desaparece a los pocos segundos, dejando cierto matiz a rabaneta (Figura 3).
Figura 3. - Imágenes del cuerpo fructífero de Chlorophyllum molybdites (G. Mey.) Massee
La especie Chlorophyllum molybdites (G. Mey.) Massee presenta un píleo de 100-180 mm; de carne escasa, sobre todo en el borde, firme; inicialmente de esférico a ovalado, después hemisférico, y finalmente extendido, tendiendo a ondularse o deformarse, algo deprimido, a veces con ligero mamelón obtuso en el disco. Además, esta especie presenta un anillo y su modo de nutrición es Saprofito (Becerra y Mateo 2018).
A continuación, identificamos el género Agrocybe el cual presenta las siguientes características macromorfológica.
Cuerpo fructífero: 10 y 40 mm de diámetro.
Característica macroscópica diagnóstica
El sombrero de entre 10 y 40 mm de diámetro, anchamente umbonado, inicialmente campanulado, pronto plano-convexo y finalmente plano, con una leve depresión central. Margen entero, regular, estriado por transparencia en tiempo húmedo, levemente involuto en ejemplares jóvenes pero extendido en la madurez, momento en el que puede aparecer levemente lacerado. Cutícula tersa, algo rugosa, brillante, higrófana, levemente lubricada en tiempo húmedo, de color pardo ocráceo al principio pero que con el paso del tiempo o con tiempo seco, se va aclarando hacía un pardo amarillento claro, casi blanco en el borde. Himenio formado por láminas, laminillas y lamélulas rectas, de adnatas a semilibres, de color pardo amarillento inicialmente, adquiriendo poco a poco tonos lilacinos para, finalmente, acabar en el gris parduzco oscuro. Esporas en masa de color pardo ferruginoso.
Pie de sección circular, de entre 25-50 × 1,5-2,5 mm, delgado, centrado, fibroso, subconcolor al sombrero, casi blanquecino en el ápice y más oscuro en la base, recubierto de una fina pruína blanquecina. En la base presenta largos cordones miceliares blanquecinos unidos a 1 o hasta 3 esclerocios pardo-negruzcos por fuera, por dentro blanquecinos, que pueden llegar a alcanzar hasta 15 mm de diámetro. Carne de color crema, con olor poco significativo y sabor levemente astringente (Figura 4).
Figura 4. - Imágenes del cuerpo fructífero de Agrocybe Sp.
El género Agrocybe presenta un cuerpo fructífero que va de 10 y 40 mm de diámetro y con un modo de nutrición saprofito (Aza et al., 2021). Este género brota con profusión en grandes grupos sobre cepas y troncos de álamos y otros árboles de ribera los cuales suele salir en buena parte del año, pero es conocido su carácter precoz en el brote, fructificando ya en agosto y sin lluvias (Jiménez, 2022).
Cuerpo fructífero: 1 a 4 cm de diámetro.
Característica macroscópica diagnóstica: el sombrero es de 1 a 4 cm de diámetro, convexo-umbilicado durante todo el desarrollo y embudado en la vejez. Cutícula tenaz, no separable, higrófana, de color blanco, que sufre un amarilleamiento en los ejemplares viejos (Hosen et al., 2016).
Láminas y laminillas blancas, con tendencia a amarillear con el tiempo, adherentes o algo decurrentes, apretadas y anchas, en comparación con el grosor de la carne.
Carne de 1 mm de grosor en el centro del sombrero, blanca, dura, con sabor algo astringente y olor fúngico, un poco espermático, similar al de algunas poliporaceas.
Pie de 2-5 x 0,4-0,8 cm, central o algo excéntrico, hueco, aplanado y surcado, del mismo color que el sombrero (Figura 5).
Figura 5. - Imágenes del cuerpo fructífero de Lactocollybia Sp
Las especies de ectomicorrizas pertenecientes al orden agaricales se relacionan con plantas de las angiospermas distribuidas en el bosque tropical caducifolio lo cual coincide con este espécimen el cual fue encontrado en asociación con árboles de Psidium guajava en zonas tropicales (Álvarez et al., 2021).
Cuerpo fructífero: de 1 a 2 cm. de diámetro.
Característica macroscópica diagnóstica: este hongo presenta un píleo: de 1 a 2 cm. de diámetro, convexo a planoconvexo, presenta una depresión central a subinfundibuliforme, con el margen ligeramente elevado, surcado-estriado, superficie glabra, plicada-estriada, de color gris verdoso a blanco, a veces colores oscuros al centro, reacciona cambiando a azul oscuro cuando es maltratado, no es higrófano (López et al 2005).
Estípite: de 1 a 4 cm de largo, 0,1 cm de ancho, fibrilar, cilíndrico, sin anillo, además en blanca hacia el píleo y negra hacia la base.
Lamelas: blancas a grises, lisas adnadas y subdistantes. Esporada presente, de color blanco a crema.
Observaciones: esta especie es fácilmente distinguible por el color verdoso del píleo y el color oscuro en la base del estípite (Figura 6).
Figura 6. - Imágenes del cuerpo fructífero de Tetrapyrgos nigripes (Fr.) E. Horak
Jagadish et al., 2019 encontró varias espécies de hongos ectomicorrizicos asociados a Anacardium occidentale entre los cuales podemos citar a las especies Tetrapyrgos nigripes, Agaricus sp. Estas especies realizan una simbiosis micorrizica con la planta ayudándola en la nutrición por el aporte de fósforo y nitrógeno. Las ectomicorrizas se pueden emplear como indicadores de calidad para las plantas forestales en condiciones de viveros ya que estas ayudan en la nutrición de las mismas (Montoya, 2016).
En la Figura 7, se muestra que la especie que más abundancia presento en el ecosistema uno fue el Agaricus campestri el cual se encontraba cerca de las deposiciones de los animales en pastoreo después de un período de precipitaciones no siendo de esta manera para el ecosistema dos que fue Tetrapyrgos nigripes el cual se encontraba asociado a restos de plantas cerca del suelo cultivado con Vigna unguiculata subespecie sesquipedalis después de un período de precipitaciones (Figura 7).
Figura 7. - Abundancia de las especies de ectomicorrizas por ecosistemas de la localidad de Plan Café
La especie Agaricus campestri se desarrolla en suelos con humedad relativa elevada y se pueden encontrar en bosques, jardines, arbolados, praderas (Barroetaveña et al., 2020). Esta especie es de gran importancia para los humanos pues se puede consumir en todas las etapas de su vida (Barroetaveña et al., 2020).
Coincidiendo con lo planteado con Jagadish et al., (2019) el cual encontró a la especie Tetrapyrgos nigripes asociada a plantas de Anacardium occidentale en condiciones de elevada humedad relativa.
CONCLUSIONES
Las especies (Calvatia gigantea (Batsch) Lloyd, Agaricus campestris (L.), Agrocybe sp y (Chlorophyllum molybdites (G. Mey.) Massee) se encuentran en lugares húmedos con presencia de ganado vacuno no siendo así para Lactocollybia Sp, Tetrapyrgos nigripes (Fr.) E. Horak).
En los dos ecosistemas evaluados, las especies que mayor abundancia presentaron fueron Agaricus campestri y Tetrapyrgos nigripes
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Conflicto de intereses:
Los autores declaran no tener conflictos de intereses.
Contribución de los autores:
Los autores han participado en la redacción del trabajo y análisis de los documentos.
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Yusniel Dago
Dueñas , Katiuska Calzadilla
Reyes, María de los Ángeles Redonet Miranda, Ana Gloria Suarez Mesa